De eerste helft van de jaren zestig kunnen voor Ajax omschreven worden als 'een stilte voor de storm', voorafgaand aan de successen aan het eind van dat decennium. Onder leiding van de Engelsman Vic Buckingham speelde Ajax wel een aardige serie wedstrijden, maar won het na het seizoen 1959-1960 geen enkel landskampioenschap.
In de Nederlandse competitie bleef Feyenoord een geducht tegenstander. In het seizoen 1960-1961 werd in het onderlinge duel met 9-5 verloren en moest Ajax genoegen nemen met een tweede plaats.
Op Europees niveau haalde de club de eerste internationale prijs. Niet in de grote toernooien, want de droom om in de Europa Cup I te spelen, na het behalen van het landskampioenschap in 1960, werd in de eerste ronde verstoord door de amateurs van het Noorse Fredrikstad (4-2, 0-0). Ook het meespelen in de Europa Cup II in 1961 liep uit op een teleurstelling. In de tweede ronde van het toernooi voor Europese bekerwinnaars werd Ajax door het Hongaarse Ujpesti Dosza uitgeschakeld (2-1, 3-1).
Maar in de Intertotocompetitie ging het wèl crescendo. Ajax bereikte via Malmö FF, FK Pirmasens, FC Zürich, First Vienna en Slovan Bratislava de finale. Tegenstander daarin was...Feyenoord. In het Olympisch Stadion (na loting werd de wedstrijd daar gespeeld) won Ajax dankzij de gebroeders Henk (3 goals) en Cees (1) Groot met 4-2 en mocht de Karl Rappanbeker worden opgehaald.
Ajax won in het seizoen 1960-1961 het toernooi om de KNVB-beker, de eerste die werd gespeeld sinds de Tweede Wereldoorlog. In het laatste kwartier van de finale tegen NAC scoorde Henk Groot alle drie de doelpunten.
Het seizoen 1964-1965 is een absoluut dieptepunt in de naoorlogse geschiedenis van Ajax. Op drie punten na degradeerde de club naar de tweede divisie. Dit ondanks de aanwezigheid van spelers als Sjaak Swart, Johan Cruijff, Piet Keizer en Wim Suurbier, die later furore in Europa maakten. Vic Buckingham trok zijn conclusies en vertrok.
Het bestuur, met Jaap van Praag als kersverse voorzitter, stelde met onmiddellijke ingang Rinus Michels, oud-speler en trainer van Zandvoort-Meeuwen en AFC, aan als opvolger. Michels, die op het moment van aantreden leraar lichamelijke opvoeding was en trainer van JOS, werd de eerste Nederlandse vaste trainer van Ajax en bracht de club definitief naar de Europese top.